Аннотация
Кардиомиопатии (КМП) – заболевания миокарда, характеризующиеся его дисфункцией при отсутствии или незначительной выраженности распространенных сердечно-сосудистых заболеваний, таких как коронарный атеросклероз, гипертония, клапанные пороки. КМП – крайне гетерогенная группа заболеваний как наследственного, так и приобретенного генеза, с этим связаны трудности в постановке точного диагноза. Сегодня очевидно, что точное знание этиологии КМП позволяет оценивать прогноз больного и применять индивидуальную тактику лечения, которая может значительно различаться, например, при наследственной и приобретенной формах морфологически схожего изменения миокарда. Известно большое количество генетических аномалий, приводящих к развитию патологических модификаций миокарда. Наиболее эффективным и широко используемым методом генетической диагностики наследственных КМП в последние 10 лет является высокопроизводительное секвенирование (Nеxt-Generation Sequencing, NGS). Широкое применение NGS позволило лучше понимать причины возникновения и гетерогенности течения КМП. В обзоре приведены современные данные о наиболее распространенных генетических причинах и роли выявленных мутаций в патогенезе различных типов наследственных КМП: гипертрофической (ГКМП), дилатационной (ДКМП), аритмогенной (АКМП), рестриктивной (РКМП) и некомпактного миокарда левого желудочка (НМЛЖ). Проанализирована литература по распространенности тех или иных генетических изменений в российской популяции. Также сравниваются различные подходы (полногеномное, полноэкзомное и таргетное секвенирование) к генетической диагностике этой подгруппы заболеваний, обсуждаются преимущества и недостатки каждого из методов. Подчеркнута важность проведения генетического тестирования для больных КМП и их родственников.
Ключевые слова
Авторы и аффилиации
Е.И. Суркова(1), кандидат биологических наук, O.C. Чумакова(2, 3), кандидат медицинских наук, А.Г. Никитин(3), кандидат биологических наук, А.Н. Тороповский(1), кандидат медицинских наук 1-ООО «ТестГен», Российская Федерация, 432072, Ульяновск, 44-й проезд Инженерный, д. 9; 2-ФГБУ ДПО «Центральная государственная медицинская академия Управления делами Президента РФ», Российская Федерация, 121359, Москва, ул. Маршала Тимошенко, д. 19, с. 1А; 3-ФГБУ «Федеральный научно-клинический центр специализированных видов медицинской помощи и медицинских технологий Федерального Медико-биологического агентства России», Российская Федерация, 115682, Москва, Ореховый бульвар, д. 28 E-mail: katerina-u48@mail.ru
Литература
Elliott P., Andersson B., Arbustini E., Bilinska Z., Cecchi F., Charron P., Dubourg O., Kühl U., Maisch B., McKenna W.J., Monserrat L., Pankuweit S., Rapezzi C., Seferovic P., Tavazzi L., Keren A. Classification of the cardiomyopathies: a position statement from the European Society Of Cardiology Working Group on Myocardial and Pericardial Diseases. Eur Heart J. 2008; 29 (2): 270–6.
Голухова Е.З., Шомахов Р.А. Некоронарогенные поражения миокарда. Креативная кардиология. 2013; 1: 35–45.
[Golukhova E.Z., Shomakhov R.A. Nekoronarogennye porazheniya miokarda. Kreativnaya kardiologiya. 2013; 1: 35–45 (in Russian)]
Millar L., Sharma S. Diagnosis and management of inherited cardiomyopathies. Practitioner. 2014; 258 (1775): 21–25, 2–3.
Biswas A., Rao V.R., Seth S., Maulik S.K. Next generation sequencing in cardiomyopathy: towards personalized genomics and medicine. Mol Biol Rep. 2014; 41 (8): 4881–8. https://doi.org/10.1007/s11033-014-3418-9
Carmichael N., Tsipis J., Windmueller G., Mandel L., Estrella E. «Is it going to hurt?»: the impact of the diagnostic odyssey on children and their families. J. Genet Couns. 2015; 24 (2): 325–35. https://doi.org/10.1007/s10897-014-9773-9
Forleo C., D’Erchia A.M., Sorrentino S., Manzari C., Chiara M., Iacoviello M., Guaricci A.I., De Santis D., Musci R.L., La Spada A., Marangelli V., Pesole G., Favale S. Targeted next-generation sequencing detects novel gene-phenotype associations and expands the mutational spectrum in cardiomyopathies. PLoS One. 2017; 12 (7): e0181842. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0181842
Mademont-Soler I., Mates J., Yotti R., Espinosa M.A., Pérez-Serra A., Fernandez-Avila A.I., Coll M., Méndez I., Iglesias A., Del Olmo B., Riuró H., Cuenca S., Allegue C., Campuzano O., Picó F., Ferrer-Costa C., Álvarez P., Castillo S., Garcia-Pavia P., Gonzalez-Lopez E., Padron-Barthe L., Diaz de Bustamante A., Darnaude M.T., González-Hevia J.I., Brugada J., Fernandez-Aviles F., Brugada R. Additional value of screening for minor genes and copy number variants in hypertrophic cardiomyopathy. PLoS One. 2017; 12 (8): e0181465. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0181465
Bagnall R.D., Ingles J., Dinger M.E., Cowley M.J., Ross S.B., Minoche A.E., Lal S., Turner C., Colley A., Rajagopalan S., Berman Y., Ronan A., Fatkin D., Semsarian C. Whole Genome Sequencing Improves Outcomes of Genetic Testing in Patients With Hypertrophic Cardiomyopathy. J. Am. Coll Cardiol. 2018; 72 (4): 419–29. https://doi.org/10.1016/j.jacc.2018.04.078
Minoche A.E., Horvat C., Johnson R., Gayevskiy V., Morton S.U., Drew A.P., Woo K., Statham A.L., Lundie B., Bagnall R.D., Ingles J., Semsarian C., Seidman J.G., Seidman C.E., Dinger M.E., Cowley M.J., Fatkin D. Genome sequencing as a first-line genetic test in familial dilated cardiomyopathy. Genet Med. 2018. https://doi.org/10.1038/s41436-018-0084-7
Simpson S., Rutland P., Rutland C.S. Genomic Insights into Cardiomyopathies: A Comparative Cross-Species Review. Vet Sci. 2017; 4 (1): 19. https://doi.org/10.3390/vetsci4010019
Bowles N.E., Bowles K.R., Towbin J.A. The “final common pathway” hypothesis and inherited cardiovascular disease. The role of cytoskeletal proteins in dilated cardiomyopathy. Herz. 2000; 25: 168–75.
Towbin J.A. Inherited cardiomyopathies. Circ J. 2014; 78 (10): 2347–56.
Geisterfer-Lowrance A.A., Kass S., Tanigawa G., Vosberg H.P., McKenna W., Seidman C.E., Seidman J.G. A molecular basis for familial hypertrophic cardiomyopathy: a beta cardiac myosin heavy chain gene missense mutation. Cell. 1990; 62 (5): 999–1006.
Fiorillo C., Astrea G., Savarese M., Cassandrini D., Brisca G., Trucco F., Pedemonte M., Trovato R., Ruggiero L., Vercelli L., D’Amico A., Tasca G., Pane M., Fanin M., Bello L., Broda P., Musumeci O., Rodolico C., Messina S., Vita G.L., Sframeli M., Gibertini S., Morandi L., Mora M., Maggi L., Petrucci A., Massa R., Grandis M., Toscano A., Pegoraro E., Mercuri E., Bertini E., Mongini T., Santoro L., Nigro V., Minetti C., Santorelli F.M., Bruno C. MYH7-related myopathies: clinical, histopathological and imaging findings in а cohort of Italian patients. Orphanet J. Rare Dis. 2016; 11 (1): 91. https://doi.org/10.1186/s13023-016-0476-1
Richards S., Aziz N., Bale S., Bick D., Das S., Gastier-Foster J., Grody W.W., Hegde M., Lyon E., Spector E., Voelkerding K., Rehm H.L.; ACMG Laboratory Quality Assurance Committee. Standards and guidelines for the interpretation of sequence variants: a joint consensusrecommendation of the American College of Medical Genetics and Genomics and the Association for Molecular Pathology. Genet Med. 2015; 17 (5): 405–24. https://doi.org/10.1038/gim.2015.30
Рыжкова О.П., Кардымон О.Л., Прохорчук Е.Б., Коновалов Ф.А., Масленников А.Б., Степанов В.А., Афанасьев А.А., Заклязьминская Е.В., Костарева А.А., Павлов А.Е., Голубенко М.В., Поляков А.В., Куцев С.И. Руководство по интерпретации данных, полученных методами массового параллельного секвенирования (MPS). Медицинская генетика. 2017; 16 (7): 4–17. [Ryzhkova O.P., Kardymon O.L., Prokhorchuk E.B., Konovalov F.A., Maslennikov A.B., Stepanov V.A., Afanas’ev A.A., Zaklyaz’minskaya E.V., Kostareva A.A., Pavlov A.E., Golubenko M.V., Polyakov A.V., Kutsev S.I. Rukovodstvo po interpretatsii dannykh, poluchennykh metodami massovogo parallel’nogo sekvenirovaniya (MPS). Meditsinskaya genetika. 2017; 16 (7): 4–17 (in Russian)]
Konno T., Chang S., Seidman J.G., Seidman C.E. Genetics of hypertrophic cardiomyopathy. Curr Opin Cardiol. 2010; 25 (3): 205–9. https://doi.org/10.1097/HCO.0b013e3283375698
Xu T., Yang Z., Vatta M., Rampazzo A., Beffagna G., Pilichou K., Scherer S.E., Saffitz J., Kravitz J., Zareba W., Danieli G.A., Lorenzon A., Nava A., Bauce B., Thiene G., Basso C., Calkins H., Gear K., Marcus F., Towbin J.A.; Multidisciplinary Study of Right Ventricular Dysplasia Investigators. Compound and digenic heterozygosity contributes to arrhythmogenic right ventricular cardiomyopathy. J. Am. Coll Cardiol. 2010; 55 (6): 587–97. https://doi.org/10.1016/j.jacc.2009.11.020
Roma-Rodrigues C., Fernandes A.R. Genetics of hypertrophic cardiomyopathy: advances and pitfalls in molecular diagnosis and therapy. Appl Clin Genet. 2014; 7: 195–208. https://doi.org/10.2147/TACG.S49126
Поляк М.Е., Ховалыг А.Б., Букаева А.А., Дземешкевич С.Л., Заклязьминская Е.В. Спектр мутаций в гене MYBCP3 у пациентов с гипертрофической кардиомиопатией. Медицинская генетика. 2016; 8: 26–9.
[Polyak M.E., Khovalyg A.B., Bukaeva A.A., Dzemeshkevich S.L., Zaklyaz’minskaya E.V. Spektr mutatsiy v gene MYBCP3 u patsientov s gipertroficheskoy kardiomiopatiey. Meditsinskaya genetika. 2016; 8: 26–9 (in Russian)]
Magi S., Lariccia V., Maiolino M., Amoroso S., Gratteri S. Sudden cardiac death: focus on the genetics of channelopathies and cardiomyopathies. J Biomed Sci. 2017; 24 (1): 56. https://doi.org/10.1186/s12929-017-0364-6
Mendes de Almeida R., Tavares J., Martins S., Carvalho T., Enguita F.J., Brito D., Carmo-Fonseca M., Lopes L.R. Whole gene sequencing identifies deep-intronic variants with potential functional impact in patients with hypertrophic cardiomyopathy. PLoS One. 2017; 12 (8): e0182946. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0182946
Hershberger R.E., Siegfried J.D. Update 2011: clinical and genetic issues in familial dilated cardiomyopathy. J. Am. Coll Cardiol. 2011; 57 (16): 1641–9. https://doi.org/10.1016/j.jacc.2011.01.015
Pérez-Serra A., Toro R., Sarquella-Brugada G., de Gonzalo-Calvo D., Cesar S., Carro E., Llorente-Cortes V., Iglesias A., Brugada J., Brugada R., Campuzano O. Genetic basis of dilated cardiomyopathy. Int. J. Cardiol. 2016; 224: 461–72. https://doi.org/10.1016/j.ijcard.2016.09.068
Гудкова А.Я., Смолина Н.А., Семернин Е.Н., Крутиков А.Н., Костарева А.А. Мутации и редкие варианты гена десмина в качестве причин развития различных вариантов кардиомиопатий. Трансляционная медицина. 2014; 3: 62–72. https://doi.org/10.18705/2311-4495-2014-0-3-62-72 [Gudkova A.Ya., Smolina N.A., Semernin E.N., Krutikov A.N., Kostareva A.A. Mutatsii i redkie varianty gena desmina v kachestve prichin razvitiya razlichnykh variantov kardiomiopatiy. Translyatsionnaya meditsina. 2014; 3: 62–72 (in Russian). https://doi.org/10.18705/2311-4495-2014-0-3-62-72]
Herman D.S., Lam L., Taylor M.R., Wang L., Teekakirikul P., Christodoulou D., Conner L., DePalma S.R., McDonough B., Sparks E., Teodorescu D.L., Cirino A.L., Banner N.R., Pennell D.J., Graw S., Merlo M., Di Lenarda A., Sinagra G., Bos J.M., Ackerman M.J., Mitchell R.N., Murry C.E., Lakdawala N.K., Ho C.Y., Barton P.J., Cook S.A., Mestroni L., Seidman J.G., Seidman C.E. Truncations of titin causing dilated cardiomyopathy. N. Engl. J. Med. 2012; 366: 619–28. https://doi.org/10.1056/NEJMoa1110186
Tayal U., Newsome S., Buchan R., Whiffin N., Halliday B., Lota A., Roberts A., Baksi A.J., Voges I., Midwinter W., Wilk A., Govind R., Walsh R., Daubeney P., Jarman J.W.E., Baruah R., Frenneaux M., Barton P.J., Pennell D., Ware J.S., Prasad S.K., Cook S.A. Phenotype and Clinical Outcomes of Titin Cardiomyopathy. J. Am. Coll Cardiol. 2017; 70 (18): 2264–74. https://doi.org/10.1016/j.jacc.2017.08.063
Gigli M., Begay R.L., Morea G., Graw S.L., Sinagra G., Taylor M.R., Granzier H., Mestroni L. A Review of the Giant Protein Titin in Clinical Molecular Diagnostics of Cardiomyopathies. Front Cardiovasc Med. 2016; 3: 21. https://doi.org/10.3389/fcvm.2016.00021
LeWinter M.M., Granzier H.L. Titin is a major human disease gene. Circulation. 2013; 127 (8): 938–44. https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.112.139717
Taylor M.R., Fain P.R., Sinagra G., Robinson M.L., Robertson A.D., Carniel E., Di Lenarda A., Bohlmeyer T.J., Ferguson D.A., Brodsky G.L., Boucek M.M., Lascor J., Moss A.C., Li W.L., Stetler G.L., Muntoni F., Bristow M.R., Mestroni L.; Familial Dilated Cardiomyopathy Registry Research Group. Natural history of dilated cardiomyopathy due to lamin A/C gene mutations. J. Am. Coll Cardiol. 2003; 41 (5): 771–80.
Lu Q.W., Wu X.Y., Morimoto S. Inherited cardiomyopathies caused by troponin mutations. J. Geriatr Cardiol. 2013; 10 (1): 91–101. https://doi.org/10.3969/j.issn.1671-5411.2013.01.014
Mogensen J., Kubo T., Duque M., Uribe W., Shaw A., Murphy R., Gimeno J.R., Elliott P., McKenna W.J. Idiopathic restrictive cardiomyopathy is part of the clinical expression of cardiac troponin I mutations. J. Clin. Invest. 2003; 111 (2): 209–16.
Jean-Charles P.Y., Li Y.J., Nan C.L., Huang X.P. Insights into restrictive cardiomyopathy from clinical and animal studies. J. Geriatr Cardiol. 2011; 8 (3): 168–83. https://doi.org/10.3724/SP.J.1263.2011.00168
Peled Y., Gramlich M., Yoskovitz G., Feinberg M.S., Afek A., Polak-Charcon S., Pras E., Sela B.A., Konen E., Weissbrod O., Geiger D., Gordon P.M., Thierfelder L., Freimark D., Gerull B., Arad M. Titin mutation in familial restrictive cardiomyopathy. Int J. Cardiol. 2014; 171 (1): 24–30. https://doi.org/10.1016/j.ijcard.2013.11.037
Kostareva A., Kiselev A., Gudkova A., Frishman G., Ruepp A., Frishman D., Smolina N., Tarnovskaya S., Nilsson D., Zlotina A., Khodyuchenko T., Vershinina T., Pervunina T., Klyushina A., Kozlenok A., Sjoberg G., Golovljova I., Sejersen T., Shlyakhto E. Genetic Spectrum of Idiopathic Restrictive Cardiomyopathy Uncovered by Next-GenerationSequencing. PLoS One. 2016; 11 (9): e0163362. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0163362
Kaski J.P., Syrris P., Burch M., Tomé-Esteban M.T., Fenton M., Christiansen M., Andersen P.S., Sebire N., Ashworth M., Deanfield J.E., McKenna W.J., Elliott P.M. Idiopathic restrictive cardiomyopathy in children is caused by mutations in cardiac sarcomere protein genes. Heart. 2008; 94 (11): 1478–84. https://doi.org/10.1136/hrt.2007.134684
Calkins H. Arrhythmogenic right ventricular dysplasia/cardiomyopathy-three decades of progress. Circ J. 2015; 79 (5): 901–13. https://doi.org/10.1253/circj.CJ-15-0288
Pilichou K., Thiene G., Bauce B., Rigato I., Lazzarini E., Migliore F., Perazzolo Marra M., Rizzo S., Zorzi A., Daliento L., Corrado D., Basso C. Arrhythmogenic cardiomyopathy. Orphanet J. Rare Dis. 2016; 11: 33. https://doi.org/10.1186/s13023-016-0407-1
Marcus F.I., Edson S., Towbin J.A. Genetics of arrhythmogenic right ventricular cardiomyopathy: a practical guide for physicians. J. Am. Coll Cardiol. 2013; 61 (19): 1945–8. https://doi.org/10.1016/j.jacc.2013.01.073
Shestak A., Blagova O., Dzemeshkevich S., Zaklyazminskaya E. Mutation spectrum in PKP2 and DSG2 genes in Russian patients with arrhythmogenic right ventricular cardiomyopathy. Heart Lung Circ. 2014; 23: 16–7. https://doi.org/10.1016/j.hlc.2014.07.044
Ohno S. The genetic background of arrhythmogenic right ventricular cardiomyopathy. J. Arrhythm. 2016; 32 (5): 398–403.
Probst S., Oechslin E., Schuler P., Greutmann M., Boyé P., Knirsch W., Berger F., Thierfelder L., Jenni R., Klaassen S. Sarcomere gene mutations in isolated left ventricular noncompaction cardiomyopathy do not predict clinical phenotype. Circulation Cardiovasc Genet. 2011; 4: 367–74. https://doi.org/10.1161/CIRCGENETICS.110.959270